Es el año 2508 cuando una enorme nave espacial minera, el USG Ishimura, entra en contacto con un desconocido artefacto alienígena en un sistema estelar lejano, enviando una señal de socorro a la Corporación de Extracción de Concordia, conocida simplemente como Concordia, durante una operación de extracción minera, antes de perder toda comunicación con la Tierra de forma inexplicable. Los despachos de Concordia envían al USG Kellion, un transbordador espacial, a reparar la antena de comunicaciones. Cuando el USG Kellion llega al lugar e intenta acoplarse al Ishimura, se produce un mal funcionamiento en el sistema, haciendo estrellar a la nave dentro de la zona de acoplamiento del Ishimura. A continuación, los tripulantes comienzan a buscar otro medio de transporte. A medida que exploran lo que parece ser una nave abandonada, son atacados por monstruos que acaban con la mitad de la tripulación, salvándose Zach Hammond, Kendra Daniel e Isaac Clarke (este último, yéndose por separado de los otros dos). Hammond reconoce que muchos de los sistemas de la nave están fallando, por lo que él dirige a Kendra y ayuda a Isaac en el arreglo de la nave, así como para mantener a todos vivos. Durante estos recorridos, Isaac descubre varios registros de audio y texto dispersos por toda la nave sobre acontecimientos que ocurrieron antes de su llegada. Entre éstos, se descubre que el capitán de la nave era en realidad un agente de la Uniología, unculto religioso grande e influyente.
El Ishimura había sido asignado para recuperar la reliquia más valiosa de dicho culto, llamada la Efigie, la cual se localizaba en Aegis VII, bajo la apariencia de una operación de minería ilegal. Poco después de que la Efigie fuera extraída y llevada a la Colonia; los civiles, quienes fueron los primeros habitantes en el planeta, comenzaron a sufrir de histeria colectiva y alucinaciones violentas, antes de que posteriormente, algunos se suicidaran y otros se mataran entre ellos. El capitán cortó las comunicaciones de la nave, y luego se volvió loco. El Dr. Terrance Kyne, director científico de la nave, tratando de relevar de su cargo al capitán, accidentalmente lo mata en un forcejeo. Un organismo alienígena entonces comenzó a devastar la colonia, infectando los cuerpos de los muertos, convirtiéndolos en «Necromorfos» —nombre científico otorgado por el Dr. Kyne, que son los organismos que matan a todos los colonos, iniciando la infestación. Luego, el organismo se extendió al Ishimura a través de un servicio de transporte de la colonia en donde se llevaban varios Necromorfos, la cual se estrelló en la zona de acoplamiento de la nave. Aunque Hammond expresa no tener conocimiento sobre la Efigie, Kendra confiesa a Clarke que ella cree que Hammond les está mintiendo. Isaac después se encuentra con su novia Nicole, una tripulante más del Ishimura.
Con los sistemas críticos ya reparados, los tres son capaces de lanzar un dispositivo de auxilio al espacio, atrayendo a una nave militar cercana, el USM Valor. Sin embargo, el Valor, después de haber recogido una cápsula de escape que contiene a un Necromorfo (lanzada anteriormente por Hammond), es invadido, perdiendo el control y estrellándose contra el Ishimura. El grupo decide que debe encontrar un servicio de transporte y escapar lo más pronto posible. Clarke y Hammond recuperan el núcleo de poder del Valor con el fin de reparar la nave de transporte de la cubierta de mando, sin embargo, Hammond es asesinado por un Necromorfo Bestia en el proceso. El Dr. Kyne, uno de los pocos sobrevivientes, después de haberse contactado con Clarke le dice que debe devolver la Efigie a Aegis VII, por considerar que es un forma de restringir la consciencia colectiva controladora de los Necromorfos. Después de ayudar a Clarke en la carga de la Efigie en el transbordador, Kyne es asesinado por Kendra, quien revela su posición como una agente del gobierno en la orden de recuperar la Efigie por orden de sus superiores. Ella revela que la Efigie es una copia hecha mediante ingeniería inversa de un artefacto (del mismo nombre) encontrado en la Tierra, y que fue colocado en Aegis VII por el gobierno para vigilar los efectos causados. Kendra entonces deja a su suerte a Clarke, no obstante, Nicole llega y es capaz de ayudarle a recuperar la nave a través de control remoto, lo que lleva a Kendra a huir en una cápsula de escape hacia la Colonia.
Isaac lleva el transbordador con la Efigie de vuelta a la Colonia y la devuelve a su punto de origen. Esto apacigua a la Gnosis Colectiva, pero también interrumpe las correas de sujeción de gravedad que sostienen una gran parte del planeta a varios kilómetros, lo que amenaza con destruir toda la Colonia. Clarke intenta escapar, sin embargo durante su huída, Kendra aparece y comienza a llevar la Efigie de nuevo al transbordador. Ella le muestra a Isaac, a través de una transmisión de socorro que recuperaron, que Nicole había cometido suicidio antes de haber llegado al Ishimura, y todo éste tiempo había sido producto de su imaginación. Clarke hace su camino de regreso a la nave donde Kendra está cargando la Efigie. No obstante, antes de que pueda escapar, la Gnosis Colectiva despedaza a Kendra, pero Isaac es capaz de derrotarla. Dejando la Efigie detrás, Clarke se escapa en el transbordador antes de que la Colonia se destruya. A medida que determina el rumbo lejos de Aegis VII, un destrozado y cansado Isaac se quita el casco y observa la primera transmisión de Nicole otra vez, mientras es atacado por horribles visiones mentales.
En los sucesivos videojuegos se explicará que sucede con Isaac y otros sobrevivientes de la aventura en el Ishimura, además de nuevos horrores relacionados con los necromorfos, la uniología y la misteriosa Efigie.
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